לאחר תום מלחמת העצמאות שבה הפעילות הספורטיבית בישראל בהדרגה לשגרה. בשנת 1949 שבה הליגה לפעילות סדירה ובשתי עונותיה הראשונה של ליגה א' תחת ריבונות מדינת ישראל סיימה הפועל במקום השלישי. באותה תקופה סגל הקבוצה התבסס בעיקר על עולים חדשים שאותרו בהגיעם לנמל חיפה כמו טיבור נוימן שהיה בין הבודדים של שחקני הקבוצה באותה תקופה שזומן לנבחרת ישראל בכדורגל. לאחר מכן, הקבוצה עברה תהליך של הצערה בעקבותיו ירדה למרכז הטבלה. בשנת 1955 ליגה א' הפכה לליגה הלאומית והפועל חיפה עברה לשחק באצטדיון העירוני בקריית אליעזר. בשנת 1958 הגיע לקבוצה אחד מבכירי השחקנים באירופה באותה תקופה, זלאטקו צ'ייקובסקי, כמאמן-שחקן. צ'ייקובסקי הביא להפועל חיפה שיטות אימון מקצועניות שהביאו למפנה ביכולתה והחזירו אותה להיות קבוצת צמרת. בעונת 1957/1958 הגיעה הקבוצה לגמר הגביע והפסידה 0–2 למכבי תל אביב. לאחר מכן זכתה הפועל חיפה בגביע הליגה הראשון שהתקיים במדינת ישראל – גביע העשור[2] (הגביע השלישי בחשיבותו – לכבוד עצמאות העשור של מדינת ישראל). בעונת 1958/1959 הקבוצה הייתה קרובה לזכייה באליפות אבל סיימה לבסוף כסגנית.

הפועל חיפה סיימה את עונת 1960/1961 במקום השלישי אבל לאחר מכן נחלשה. את עונת 1962/1963 סיימה הקבוצה במקום האחרון והייתה אמורה לרדת לליגה השנייה. אולם, בשל חשדות להטיית משחקים, הוחלט על הקפאת הירידות באותה עונה (לטענת רבים הדבר נעשה בשל קשרי ראשי מרכז הפועל בהתאחדות לכדורגל). אך מהעונה הזאת החלה עליה משמעותית ביכולת הקבוצה, בעיקר בשל עליה של מספר שחקנים בולטים ממחלקת הנוער של המועדון לקבוצה הבוגרת. כך החלה התקופה הטובה ביותר בתולדות הקבוצה; ב-1963, אותה עונה בה הייתה אמורה לרדת ליגה, זכתה הקבוצה בגביע המדינה לאחר ניצחון 0–1 על מכבי חיפה בגמר. בכל העונות שלאחר מכן סיימה הקבוצה בחצי העליון של טבלת הליגה והעפילה פעמיים נוספות לגמר הגביע. בשנת 1964 הפסידה במשחק הגמר השלישי באותה עונה למכבי תל אביב (שני המשחקים הקודמים הסתיימו בתיקו) ובשנת 1966 זכתה בגביע לאחר ניצחון על שמשון תל אביב[3]. השחקנים הבולטים בקבוצה באותן שנים היו: אבא גינדין, יצחק אנגלנדר, יוחנן וולך ורובי יאנג. שחקנים אלו היו מהשחקנים הבולטים בכדורגל הישראלי בשנות ה-60 ושנות ה-70 ושיחקו בנבחרת ישראל על בסיס קבוע. רובי יאנג אף שימש כקפטן נבחרת ישראל בשנים הללו.

בשנת 1974 זכתה הפועל חיפה פעם נוספת בגביע המדינה לאחר ניצחון בגמר על הפועל פתח תקווה[4]. בעונת 1974/1975 הקבוצה סיימה את הליגה במקום השלישי. באותן שנים החלו שחקני תור הזהב של המועדון לפרוש ולעזוב את המועדון. בשנת 1977 הדהימו את הכדורגל הישראלי יצחק אנגלנדר ויוחנן וולך שעזבו את המועדון ועברו ליריבה העירונית, מכבי חיפה, בעקבות הניהול הגרוע במועדון. על אף שבעונת 1978/1979 סיימה הקבוצה את הליגה במקום החמישי, בתקופה זאת החלה ירידה ברמת הקבוצה שהקדימה את ההידרדרות הגדולה של שנות ה-80.

בשנת 1981 ירדה הפועל חיפה לראשונה בתולדותיה לליגה השנייה. עד אז הייתה הקבוצה אחת מ-3 מועדונים (ביחד עם מכבי תל אביב והפועל תל אביב) שלא ירדו מעולם מהליגה הראשונה. בכך החל העשור הגרוע בתולדות המועדון. בעונת 1983/1984 העפילה חיפה לליגה הבכירה. פיטר לורימר, מגדולי השחקנים של קבוצת הפאר האנגלית לידס יונייטד התמנה למאמן הקבוצה בעונת 1985/1986 אולם גם הוא לא היה יכול להושיע, ועזב כעבור מספר חודשים. חיפה ירדה לליגה השנייה בפעם השנייה בתולדותיה בסיום העונה. המשבר הכלכלי הגדול בהסתדרות הוביל למשבר פיננסי וניהולי במועדון שלקראת סוף העשור היה על סף פשיטת רגל. בהנהלת המועדון נוצר ואקום ניהולי ומנהלי המועדון התחלפו חדשות לבקרים. בשנת 1987 החמיצה הקבוצה את העלייה במחזור האחרון לאחר הפסד להפועל טבריה, בשנת 1988 שמטה הקבוצה יתרון של שבע נקודות על הפועל טבריה, והפסידה את העלייה במחזורים האחרונים להפועל טבריה, שניצחה את החיפאים שלוש פעמים באותה שנה, בשנת 1988/1989 הקבוצה דורגה במקום האחרון בליגה הארצית לאחר עשרה מחזורים, ואז לקחו שלושה שחקני עבר של הקבוצה, יצחק אנגלנדר, אבי קאופמן ואפרים גבאי, את זכויות הניהול של המועדון במסגרת עמותה חיצונית להסתדרות, בתקוה להוציא את המועדון ממצב של כמעט פשיטת רגל, אך בהיעדר מקורות מימון המשיך המשבר הכלכלי במועדון.

ב-1992 הפועל עלתה בחזרה לליגה הלאומית. למרות שהקבוצה התחזקה בשחקני רכש רבים, העליונות הברורה של מכבי במשחקי הדרבי נמשכה וכך היה גם לאחר שרובי שפירא רכש את הפועל. עד שנת 1995 נערכו שמונה משחקי דרבי בליגה. בשבעה מהם ניצחה מכבי ומשחק אחד הסתיים בתיקו. ב-1994 הפועל ספגה את התבוסה הגבוהה בתולדותיה בדרבי, במשחק שנערך בבלומפילד והסתיים ב-6:1 משפיל לירוקים. המפנה הגיע בדצמבר 1995. הפועל שהודרכה על-ידי אברהם גרנט הגיעה לדרבי לאחר רצף של ארבע ניצחונות ליגה. פנדל של עטר ועוד בישול לתורג'מן מול שער מצמק של קנדאורוב קבעו ניצחון 1:2, הראשון של הפועל בדרבי בליגה אחרי למעלה מ-19 שנים! כעבור שנתיים, בדצמבר 1997 נערך הדרבי הבלתי נשכח שבו הפועל היממה את מכבי עם 0:3 במחצית משערים של רוסו, צולקוביץ' ובסיס. בדקה ה-60 בסיס קבע 0:4 וגם שני שערים מצמקים של מכבי לא הצליחו לקלקל את החגיגה באדום. אוהדי הפועל חיפה מתחילים להריח את השינוי באוויר, כשלראשונה מזה שנים רבות ההגמוניה בעיר עוברת לצד האדום. הניצחון החשוב ביותר של הפועל הושג בפברואר 1999, בדרבי השני שנערך בעונת 1998/99. עופר טלקר סגר עניין כבר בדקה הרביעית עם 0:1 קטן-גדול שפתח פער של 9 נקודות ממכבי חיפה והוציא אותה למעשה מהמרוץ. מאותו רגע לא היה ספק מי תהיה האלופה.

המילניום החדש התחיל ברגל ימין כאשר את עונת 2000/2001 (מאמן גיא לוי) מסיימת הקבוצה במקום השלישי עם שני ניצחונות יוקרתיים במשחקי הדרבי- 0:3, ו-1:3.

בעונה לאחר מכן נקלעה הקבוצה לקשיים כלכליים וחוותה טרגדיה כאשר הבעלים רובי שפירא שם קץ לחייו ב-15 בדצמבר 2001. בסיום אותה עונה נשרה הקבוצה לליגת המשנה לאחר שבמהלכה שוחררה מרבית כוכבי הקבוצה.

בעקבות אירועי העונה הקודמת נכנסה הפועל חיפה להליך פרוק והופעלה על ידי מפרקים שבסיוע עיריית חיפה הצליחה לשוב לליגת העל בתום עונת 2003/2004. באותה העונה העפילה הקבוצה לגמר הגביע בו נוצחה 1:4 מול בני סכנין אחרי שכבר הובילה במשחק 0:1 במהלך המחצית השניה.

במהלך עונת 2004/2005 נרכשה הקבוצה על ידי יואב כץ, איש עסקים ישראלי שחי בארצות הברית ומכוכבי קבוצת הכדורסל הגדולה של המועדון בשנות השישים. בסיום עונת 2004/2005 היא נשרה לליגת המשנה. כעבור 4 עונות היא שבה לליגת העל תוך שהיא מושתתת על כוכבי קבוצת הנוער שזכתה באליפות בשנת 2006.

מאז הפועל חיפה שומרת על מקומה בליגת העל 15 עונות ברציפות (רק 5 קבוצות בליגת העל עם רצף זהה). 

בתקופה זו זכתה הקבוצה בגביע המדינה ב-2018 אחרי ניצחון מרגש בגמר 1:3 על ביתר ירושלים וכחלק מחגיגות 70 שנה להקמת המדינה. עשרת אלפים אדומים ליוו את הקבוצה לגמר הגביע וחגגו איתה את הזכיה בגביע באירוע מיוחד שקיימה עיריית חיפה לרגל הזכיה בנמל חיפה. 

בגביע הטוטו ב-2013 ובסופר קאפ (עונת 18/19) כמו כן רשמה רצף של ניצחונות/משחקים ללא הפסדים מול היריבה העירונית בין השנים 2017-2019.

בעונת 2018/2019 השתתפה הקבוצה במפעל אירופי, גביע אופ"א. בסיבוב השני אליו העפילה אוטומטית חלפה על פני FH  האיסלנדית ובסיבוב השלישי הודחה מול אטאלנטה החזקה מאיטליה.

יואב כץ ממשיך כבעלים של הקבוצה זו העונה ה-19 והוא אחד מהבעלים הותיקים ביותר בכדורגל הישראלי.

מועדון ה-200 -שיאני ההופעות בליגה העליונה (ליגת העל-ליגה לאומית) (נכון ל-1/7/23)

1. 1. יצחק אנגלנדר 362 (14)
   2. יוחנן וולאך 300 (12)
   3. גל אראל 264 (12)*
   4. אבא גינדין 260 (11)
   5. רובי יאנג 247 ( 12)
   6. חנן ממן 236 (10)**
   7. אלון חלפון 235 (8)
   8. לירן סרדל 233 (12)
   9. דור מלול 232 (9)
   10. יצחק אינצ'י 220 (14)

*בנוסף שיחק 12 משחקים בליגת המשנה

**  בנוסף שיחק 4 משחקים בליגת המשנה

פעילים